La tercera temporada de 'Teen Wolf' se emitió en MTV entre el 3 de junio de 2013 y el 24 de marzo de 2014, con un total de 24 episodios divididos en dos partes. La primera parte se emitió en verano y la segunda en invierno. Debido al éxito de audiencia de la serie y a su enorme acogida en Internet, MTV extendió la temporada al doble habitual de capítulos y elevó su presupuesto, obteniendo con ella sus mejores resultados de audiencia hasta el momento.
En la primera parte de la temporada, Jackson se ha ido a vivir a Londres tras los acontecimientos vividos en la anterior. Una nueva profesora, Jennifer Blake (Haley Webb), se incorpora al instituto de Beacon Hills y parece especialmente interesada en Derek. La manada de Alfas que ha llegado a la ciudad se oculta en un banco. Derek descubre que Erica Reyes ha muerto y su hermana menor, Cora Hale (Adelaide Kane), es prisionera de los Alfas, que también han raptado a Boyd.
Mientras, Scott, Stiles, Allison y el resto de la pandilla también se enfrentan a la amenaza que supone la llegada de su nuevo enemigo, la letal manada de hombres lobo que ha llegado a Beacon Hills. Pero no solo eso, sino que además los acecha un segundo rival sobrenatural, un Druida que se dedica a sacrificar víctimas, matándolas para absorber su energía y ganar poder para enfrentarse a la manada de Alfas en un batalla épica en Beacon Hills.
En la segunda parte de la temporada, Scott es el nuevo Alfa y tiene dificultades para adaptarse a su nueva posición de poder. Mientras, él, Allison y Stiles empiezan a experimentar extraños efectos secundarios después de reactivar el poder ancestral que hay oculto bajo Beacon Hills.
Scott pierde su habilidad para controlar su transformación en hombre lobo, Allison tiene visiones de su tía muerta, Kate, y Stiles no distingue entre cuando está despierto y cuando está soñando. Pronto descubren que el origen de sus problemas se encuentra en una nueva estudiante llamada Kira Yukimura (Arden Cho), una chica con un poder muy especial, con la que Scott entablará una relación muy especial.
Por otro lado, la pandilla es amenazada por el Nogitsune, un espíritu que posee a Stiles, obligándolo a cometer actos que causan el caos en Beacon Hills para hacerse cada vez más poderoso. Scott debe encontrar una manera de salvar a Stiles y acabar con el Nogitsune sin matar a su mejor amigo. Para ello, contarán con la ayuda de Kira y su madre, Noshiko (Tamlyn Tomita), que tratarán de derrotar al Nogitsune invocando a los guerreros Oni, demonios que parecen estar hechos de humo o sombras y son expertos en artes marciales.